Stephen Tobolowsky est né et a grandi dans une famille modeste du Texas. Il est l'époux de l'actrice Ann Hearn depuis 1988.
Tobolowsky monte pour la première fois sur les planches au Southern Methodist University, en préparant son diplôme spécialisé en théâtre. Après ses études, il déménage à Los Angeles et démarre une collaboration avec la dramaturge Beth Henley. Il apparaît par la suite dans plusieurs pièces de théâtre mises en scène par Henley. Lui-même en dirige quelques unes. Il co-écrit même, avec David Byrne, le scénario de la comédie True Stories (1986).
Stephen Tobolowsky devient un homme très occupé par sa carrière d'acteur, cumulant des rôles mineurs dans plusieurs films importants dont Basic Instinct, dans lequel il joue un psychiatre qui a de sérieux doutes sur le personnage de Sharon Stone. Mais c'est en 1993 qu'il interprète son personnage le plus connu dans la comédie fantastique, Un jour sans fin. Il joue le vendeur d'assurances, ancien camarade de classe de Bill Murray.
L'acteur de cinéma est aussi metteur en scène de théâtre. On lui doit les productions originales à New York de "The Miss Firecracker Contest", dans laquelle il dirige Holly Hunter, et de "The Lucky Spot", avec Amy Madigan. Il met en scène la première à Los Angeles de la pièce de David Hare "The Secret Rapture" et les productions primées de "The Bridgehead", "Our Town" et "Morning at Seven". En 2002, il est nommé au Tony Award du meilleur comédien pour son interprétation dans la pièce "Mornings At Seven". Il écrit et met en scène la pièce, puis la version cinéma de Two Idiots in Hollywood.
Tobolowsky est apparu régulièrement dans un certain nombre de séries télévisées, mais beaucoup ont été de courtes durées. Cependant, il peut se féliciter d'avoir un curriculum vitae impressionnant, cumulant les rôles dans des séries à succès comme Seinfeld, Buffy contre les vampires, That 70's Show, Les Experts ou encore Deadwood, Heroes et Glee dans les années 2000.
L'acteur continue également sa carrière au cinéma. C'est ainsi qu'on peut le voir au générique de films de genre divers comme Révélations (1999), Memento (2000), dans des productions à destination du jeune public avec Garfield (2004) dans lequel il partage de nouveau l'affiche avec Bill Murray, ou prêtant sa voix à l'un des personnages du film d'animation Robots (2005).
Fait rare, il participe en 2005 au faux documentaire Stephen Tobolowsky's Birthday Party pour lequel il a lui-même parodié sa vie et son travail d'acteur. La même année, il réalise son premier court métrage intitulé A Host of Trouble. Mais dans la deuxième moitié des années 2000, Stephen Tobolowsky l'acteur, enchaine une série de comédies américaines, plus ou moins potaches : il tente de faire recouvrir la vue à Chris Pine dans Blind Dating (2006), avant de se retrouver à l'affiche de Bande de sauvages (Wild Hogs) (2007) et de Beethoven: une star est née (2008).
Tobolowsky renoue ensuite avec le genre dramatique. Tout d'abord en 2009 avec Hors du temps, l'adaptation par Robert Schwentke du roman The Time Traveler's Wife d'Audrey Niffenegger, puis en 2010 dans le thriller Buried de Rodrigo Cortés où l'acteur Ryan Reynolds est littéralement enterré vivant. A la même période, il lance sur internet The Tobolowsky Files, une série de podcasts humoristiques où il conte des histoires sur la vie, l'amour et le monde du spectacle.
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