Diplômée de la Brown University et de la Juilliard School, Laura Linney complète sa formation de comédienne à l'Ecole de Théâtre de Moscou. Elle se produit ensuite dans les pièces Beggars in the house of plenty de John Patrick Shanley et Sight unseen, qui lui vaut le Theatre World Award et une citation au Drama Desk. Laura Linney décroche son premier rôle au cinéma, celui d'une jeune institutrice dans Lorenzo de George Miller en 1992, mais le grand public la découvre véritablement en 1995 et 1996 grâce à Congo de Frank Marshall, où elle interprète une exploratrice, et Peur primale, dont elle partage l'affiche, en avocate de la partie civile, avec Richard Gere.
Dès lors, elle s'impose dans des rôles de jeune femme indépendante, sereine et sympathique. Impressionné par sa prestation dans Peur primale, Clint Eastwood l'engage pour être sa fille dans Les Pleins pouvoirs en 1997. Les deux comédiens seront amenés à se retrouver sur le tournage de Mystic river en 2003. Sa prestation d'épouse stressée de Jim Carrey dans The Truman Show de Peter Weir lui vaut par ailleurs une nomination au Blockbuster Entertainment Award. Laura Linney est également récompensée par les associations New York Film Critics, National Society of Film Critics et Toronto Film Critics pour sa performance d'actrice dans Tu peux compter sur moi (2000), un drame intimiste de Kenneth Lonergan.
Second rôle féminin incontournable, elle enchaîne les tournages avec une régularité exemplaire, incarnant une militante contre la peine de mort dans La Vie de David Gale (2003), une employée de bureau amoureuse de son collègue dans Love actually ou encore l'épouse du Dr Kinsey (2004). La belle sait également s'imposer dans des thrillers qui tendent vers le surnaturel comme La Prophétie des ombres (2002), l'occasion pour elle de donner à nouveau la réplique à Richard Gere, et L'Exorcisme d'Emily Rose (2005).
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