Manifestant très tôt un vif intérêt pour l'écriture, notamment en découvrant à la TV les aventures de la cultissime famille Simpson et The Larry Sanders Show diffusé sur la chaîne HBO (de 1992 à 1998), Jonah Hill décide d'étudier l'écriture et le théâtre à la New School de New York. C'est là, en écrivant des courts métrages et jouant la comédie, qu'il se lie d'amitié avec Rebecca et Jake Hoffman, fille et fils de l'illustre acteur. Ce dernier est rapidement séduit par les talents de comédien de Jonah Hill, au point de l'aider à passer une audition pour un petit rôle dans J'adore Huckabees. Sa carrière est dès lors lancée.
Peter Principato, son agent, lui présente alors Judd Apatow : c'est le début d'une riche collaboration. En dépit de leur grande différence d'âge (16 ans d'écart), Apatow et Hill se prennent d'une réelle amitié. Le réalisateur lui confie le petit rôle marquant de l'acheteur Geek sur Ebay dans 40 ans, toujours puceau. Après Click en 2006, il le retrouve sur le tournage de En cloque, mode d'emploi, et donne la réplique à Seth Rogen et Katherine Heigl. Toutefois, son premier rôle important au cinéma ne se fera qu'en 2007 avec la comédie déjantée SuperGrave de Greg Mottola; énorme succès au Box-Office (près de 170 millions de dollars de recettes), dans lequel il retrouve Seth Rogen mais a aussi pour partenaire Michael Cera. En 2009, il tourne pour la troisième fois sous la direction de Judd Apatow dans Funny People, où Adam Sandler tient la vedette en incarnant un comique de Stand Up à la dérive.
Loin de se cantonner au seul registre de la comédie qui semble être devenu au fil des ans une marque de fabrique, il n'hésite pas à prêter sa voix pour des films d'animations (Dragons et prochainement Megamind du Studio Dreamworks), mais aussi à jouer les scénaristes (l'adaptation prochaine de la série culte 21 Jump Street) ou les producteurs à succès comme sur Brüno, le film déjanté emmené par un Sacha Baron Cohen en roue libre. En 2010, il tient le haut de l'affiche de la "suite" de Sans Sarah rien ne va !, intitulée American Trip dans laquelle il retrouve Jason Segel, scénariste, avant de le côtoyer à nouveau comme acteur sur un projet apparemment tout aussi déjanté, mettant en scène quatre amis en vadrouille à travers le monde dans The Adventurer's Handbook.
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