John Dahl étudie le cinéma à l'American Film Institute de Los Angeles. Après la réalisation de clips vidéo, il effectue ses premiers pas dans le métier en tant que story-boarder pour des films tels que Dangereuse sous tous rapports ou Robocop. En 1987, à l'âge de 31 ans, l'un de ses scripts est adapté pour la télévision (P.I. Private investigations).
C'est en 1989 que John Dahl signe son premier long métrage, Kill me again, Grand Prix du Festival du film policier de Cognac un an plus tard. De ce thriller, qu'il scénarise également, met en vedette Val Kilmer se dégage les lignes de force de son cinéma imprégné du film noir des années 40 et 50. En 1992, il rencontre son premier grand succès avec Red Rock West, road-movie porté cette fois-ci par Nicolas Cage et Dennis Hopper, et dont il assure également l'écriture.
Après Red Rock West, John Dahl délaisse l'écriture pour ne plus se concentrer que sur la mise en scène. Il signe en 1994 Last Seduction, portrait d'une femme fatale incarnée à l'écran par Linda Fiorentino, et Prix de la Critique au Festival de Cognac. Deux ans plus tard, il donne naissance au long métrage Memoires suspectes, thriller avec Ray Liotta et Linda Fiorentino. Le Festival de Cognac honore à nouveau John Dahl puisque le film y est cette fois-ci couronné du Prix du public.
Changement de registre en 1998 avec Les Joueurs. Pour la première fois, John Dahl délaisse le thriller au profit d'un film sur le monde des joueurs de poker emmené par Edward Norton et Matt Damon. En 2001, il réalise Une virée en enfer, un road-movie avec Steve Zahn, Paul Walker et Leelee Sobieski poursuivis par un dangereux maniaque.
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