Né à Evanston, Illinois, le 28 juin 1966, John Cusack est le quatrième enfant de la famille Cusack, après Joan (bien connue pour son rôle de croqueuse d'hommes dans Les valeurs de la famille Addams, et celui d'épouse délaissée par un mari gay dans In & out), Ann, et Bill. Le père, Richard Cusack, est un célèbre documentariste. Le jeune John commence à étudier la comédie à l'âge de 9 ans au Piven Theater Workshop de sa ville natale, où ont fait leurs débuts toute une génération de comédiens, et poursuit sa formation pendant une dizaine d'années, tout en travaillant l'écriture et la mise en scène. Durant ses études secondaires, il tourne aussi des films d'entreprise et des spots publicitaires. Après un passage par l'Université de New York, John s'établit à Los Angeles et se produit au sein de la troupe The Actor's Gang, et décroche son premier rôle au cinéma à 16 ans dans Class, aux côtés de Jacqueline Bisset. En 1984, il écrit et monte à Chicago "The Day They Shot John Lennon", puis apparaît aux côtés de Molly Ringwald dans Sixteen Candles, et de Jamie Lee Curtis dans Grandview, USA. En 1985, Rob Reiner en fait la vedette de Garçon choc pour nana chic, où son naturel teinté de naïveté font des merveilles. C'est Rob Reiner, encore, qui le consacrera “vedette” en le dirigeant dans Stand by me, sorti en 1986. Mais la véritable notoriété, celle qui fait de lui une pointure d’Hollywood, viendra en 1990 avec la sortie des Arnaqueurs, de Stephen Frears. Depuis, il a prouvé, en tournant pour Woody Allen, Harold Becker, Alan Parker et Robert Altman, qu'il est capable de jouer dans bien des registres. En parallèle, Cusack a fondé la New Crime Theater Company, pour laquelle il a mis en scène plusieurs pièces, comme "Amalgazam… After the Dog Years" et "Mathusalem", qui lui ont valu une Jeff Citation pour la Meilleure mise en scène aux Chicago's Noted Jefferson Awards. Il a également monté une production de "Fear and Loathing in Las Vegas", de Hunter S. Thompson (depuis adapté pour le cinéma par Terry Gilliam). Mais il n'en délaisse pas pour autant le cinéma, puisque après Les ailes de l'enfer, dans lequel il jouait le Marshal Vince Larkin, Minuit dans le jardin du Bien et du Mal, où il incarnait un détective, une courte apparition dans La ligne rouge, le rôle du milliardaire Nelson Rockefeller dans Broadway 39e Rue, il a tenu la vedette de la comédie aérienne Les aiguilleurs.
Retrouvant en 1999 son metteur en scène des Arnaqueurs, Stephen Frears, pour High fidelity, dans lequel il est un collectionneur de disques incapable de garder une petite amie, il est la même année le héros du film loufoque de Spike Jonze Dans la peau de John Malkovich, dans le rôle d’un marionnettiste chevelu et paumé, marié à une Cameron Diaz méconnaissable, et qui parvient à pénétrer l’inconscient du comédien John Malkovich. Sans doute un de ses meilleurs rôles. L'année suivante, John Cusack tourne Un amour à New York, gentille romance sur les jeux de l’amour et du hasard qui lui donne l’occasion de donner la réplique à Kate Beckinsale. Après Couple de stars, autre romance, mais cette fois aux côtés de Julia Roberts, l’acteur se retrouve dans Max, dans la peau d’un galériste allemand des années 20 qui se lie avec un jeune peintre répondant au nom d’Adolf Hitler, puis traqué par un insaisissable serial-killer dans le thriller pluvieux Identity, sorte de “10 petits nègres” après la lettre et enfin manipulant avec l’aide de la délicieuse Rachel Weisz, la décision d’un jury dans Les maîtres du jeu de Gary Fleder. John Cusack s’accorde alors deux ans de vacances loin du grand écran avant de revenir dans la comédie romantique canine La main au collier. Aujourd’hui avocat peu recommandable dans Faux amis d’Harold Ramis, on l’attend également à l’affiche de la comédie The Martian Child de Menno Meyjes où il adoptera un petit garçon, persuadé de venir de la planète Mars et du thriller The Contract de Bruce Beresford.
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